Храм Воскресения Словущего на Ваганьковском кладбище был заложен в 1819 году поблизости от деревянного храма святителя Иоанна Милостивого, построенного в 1773 году. Со временем деревянный храм был утрачен, на его месте сейчас находится ротонда.
Над проектом нового храма работал Афанасий Григорьевич Григорьев – ведущий архитектор московского ампира, известный участием в воссоздании многих зданий Москвы после пожара 1812 года. Строительство святыни осуществлялось на средства купцов Болотновых и продолжалось в течение 12 лет. Одновременно с церковью А.Г. Григорьев построил два одноэтажных флигеля при входе на кладбище.
Престолы в честь святителя Николая и мученицы Акилины были освящены уже 18 и 24 октября 1820 года соответственно. Еще не было завершено возведение центрального купола, а в двух приделах уже совершались Божественные литургии.
26 сентября 1831 года митрополит Московский и Коломенский Филарет (Дроздов) освятил главный престол нового храма в честь праздника Обновления (освящения) храма Воскресения Христова (Воскресения Словущего).
Праздник Воскресения Словущего отмечается 26 сентября. Он установлен в честь завершения строительства и освящения в 335 году Храма Воскресения Христова. Он был сооружён над Живоносным Гробом Христа Спасителя равноапостольным Константином Великим и его матерью равноапостольной царицей Еленой. Согласно Писанию, в тот день множество паломников и епископов со всей тогдашней обширнейшей Римской империи стеклись в Иерусалим для того, чтобы принять участие в освящении. И хотя была осень, но на Гробе Господнем совершалось богослужение, как в самый день Воскресения Христова. Потому и пошел этот день именоваться Воскресением Словущим, то есть тот, который «словёт», или «слывёт» (от глагола «слыть» — быть известным) в народе, как и сам праздник Светлого Христова Воскресения.
В 1922 году в рамках программы изъятия церковных ценностей из храма Воскресения Словущего вынесли около 18 пудов церковной утвари из золота и серебра. К счастью, сам храм избежал закрытия и разрушения, однако в течение многих лет, начиная с 1923 года (в некоторых источниках с 1925 года), был в руках обновленцев.
В 1945 году храм был передан Московской Патриархии.